1981 in Gotham City: Arthur Fleck (Joaquin Phoenix) fristet ein trostloses Leben. Wenn er nicht gerade auf den Straßen von Gotham City als Clown verkleidet Werbeschilder für Schlussverkäufe herumwirbelt oder von jugendlichen Schlägern verprügelt wird, kümmert er sich zuhause um seine kranke Mutter Penny (Frances Conroy). Flecks Geisteskrankheit wird durch die ständigen Demütigungen immer schlimmer. Mittlerweile schluckt er sogar sieben Psychopharmaka gleichzeitig. Sein Leben nimmt eine dramatische Wendung, als er von seinem Kollegen Randall (Glenn Flesher) einen Revolver geschenkt bekommt, für den er kurz danach auch Verwendung findet: Als in der U-Bahn drei betrunkene Yuppies für Stunk sorgen, knallt er sie kurzerhand ab – und löst damit unbeabsichtigt eine Bewegung aus, die gegen die Oberschicht aufbegehrt. Trotz seiner instabilen psychischen Verfassung verfolgt Arthur seine Karriere als Stand-up-Comedian dennoch weiter und landet schließlich bei seinem großen Idol, dem Late-Night-Talker Murray Franklin (Robert DeNiro). Der hat für das Nachwuchstalent jedoch nichts als Spott übrig und führt ihn als unlustigsten Komiker aller Zeit vor ...